1860, Montana. De jonge cavalerie-luitenant John Dunbar wordt per ongeluk naar een afgelegen, onbemande buitenpost van het Amerikaanse leger gestuurd. In het fort, aan de rand van de beschaving, met slechts een oude eenzame wolf als gezelschap, moet John zichzelf zien te redden. De wil om te overleven dwingt hem tenslotte naar een nabij gelegen Indianenkamp, waar hij kennis maakt met de Comanchen, een machtig glorierijk volk.

Daar zal John Dunbars leven voor altijd veranderen. Langzaam keert hij de blanke beschaving de rug toe. Zijn liefde voor de prachtige wuivende grasvlakte en haar trotse bewoners groeit met de dag. Als ‘Hij die danst met de wolven’ wordt John geaccepteerd door de Comanche-stam. Hij gaat mee op buffeljacht, hij bestrijdt als een echte krijger de vijandige Pawnees; en hij leert de taal der liefde van de beeldschone Comanche-vrouw wier leven hij heeft gered.